Under konflikten mellom europeere og amerikanske urfolk etter opprettelsen av Jamestown i Virginia i 1607, møter en engelsk oppdager, kaptein John Smith (superstjernen Colin Farrell – Alexander), den vakre urfolkprinsessen Pocahontas (Q’orianka Kilcher), og resultatet er en fengslende historie om kjærlighet, tap og utforskning, en feiring av og et minneord over Amerika slik det en gang var, og Amerika slik det skulle bli. Den forbudte kjærligheten mellom den lidenskapelige og edle unge kvinnen og den ambisiøse lykkejegeren gjør at paret dras i to retninger. I denne episke historiske filmen må de ta et skjebnesvangert valg: Skal de respektere forpliktelsene de har overfor sine egne, eller følge hjertet?